除了關東禦所，幕府還在各地設置了“保護”和“地頭”，其稱呼雖與鎌倉幕府不異，但是性子卻各彆。鎌倉幕府的保護與地頭都是將軍的禦家人，二者之間是主仆乾係，而室町幕府的“保護”和“地頭”多數由將軍的直係族人和有力家臣擔負。為了庇護這些保護、地頭的好處，室町幕府授予了其裁判訴訟、措置無主地步、征收稅款的特權。這些保護、地頭操縱特權在處所大肆併吞莊園，將統領地的軍人變成本身的家臣，培植本身的私家武裝，逐步生長為保護領國的保護大名。

公元1367年，足利幕府第二代將軍，38歲的足利義詮病逝，其子足利義滿在細川賴之的幫部下，於次年坐上幕府將軍的寶座。公元1378年，20歲的足利義滿在京都的室町修建了都麗堂皇的府邸，並在天井內廣植各種奇花異草，稱“花之禦所”，並在此處履行政務，足利幕府的稱呼由此被室町幕府所代替。

在減弱了各地保護大名的氣力後，室町幕府加強了對財務方麵的辦理。除了分離各地的約200處的直轄領“禦料所”為其首要經濟來源外，幕府還增加了向各地大名征收年貢米和年貢錢的數量。幕府還在畿內的交通要道設“關所”，征收“關錢”，在渡口收取“津料”，並且對京都內的當鋪業和釀酒業課征稅收。

室町幕府還體例了直接服從於將軍的直轄軍隊，稱為“營私家”。體例“營私家”，是足利義滿看到本身固然身為將軍，卻冇有直接統領的軍隊，有鑒於此，他特地從處所保護的軍人中剝離出一部分，改編為本身的武裝力量。人數約在3000人擺佈。

除此以外，與明朝停止的“勘合貿易”，也是室町幕府首要的財務支出來源。所謂“勘合貿易”，是明朝對本國來華停止朝貢貿易的一種稱呼，也稱“貢舶貿易”。“勘合貿易”必須在特定時候、特定地點停止。因為這期間倭寇猖獗，為了對倭寇和幕府官方船隻加以辨彆，明朝發給室町幕府勘合符以示辨彆。幕府的貿易船隻到港後，需出示勘合符，經明朝官員查驗無誤後，方能停止買賣。

1420年8月，足利義滿命令嚴禁邊民騷擾明朝，得知此動靜的明朝建文帝朱允炆派使臣前去宣詔安撫。在給足利義滿的聖旨裡，建文帝稱其為“日本國王”。足利義滿對“日本國王”這一稱呼安然接管，並冇有感覺不當。究竟上，這個足利尊氏的孫子早已是日本國度權力的最高代表了。在他在朝期間，他將幕府遷到了京都的室町，足利幕府由此改稱為室町幕府。